Le groupe est présidé par l'archiprêtre de la basilique Saint-Pierre, actuellement le cardinal Mauro Gambetti. Il compte un vicaire et 34 membres. Les membres sont choisis parmi les personnalités les plus remarquables de l'Église catholique au moment de leur retraite.
Beaucoup d'entre eux viennent de la Curie romaine et reçoivent une pension du Vatican en plus des honoraires versés aux membres du chapitre pour leur service. L'une des réformes adoptées par le pape François le 28 août a consisté à préciser que les membres ne peuvent recevoir l'émolument du chapitre que s'ils ne reçoivent pas également une autre commission, une pension ou un salaire du Vatican.
Les prêtres seront nommés par le pape François pour deux rôles : chanoine ou coadjuteur, selon les nouvelles normes. Les chanoines "assureront le service d'animation liturgique et pastorale de la basilique Saint-Pierre".
Les coadjuteurs "travailleront dans les célébrations liturgiques, dans les œuvres pastorales et dans d'autres tâches qui pourront leur être confiées par l'archiprêtre avec le chapitre."
Le pape François a également transféré certaines des activités économiques du chapitre, le musée du Trésor et la vente d'objets religieux, à la gestion de la Fabrique de Saint-Pierre.
Le chapitre continuera d'administrer les biens immobiliers et financiers déjà sous sa gestion, bien qu'une grande partie du patrimoine ait déjà été transférée sous l'Administration du Siège Apostolique (APSA), selon un ancien membre du chapitre.
Les prêtres du Chapitre de Saint-Pierre sont des "professionnels de la prière", a déclaré Benoît XVI lors d'une audience privée avec le groupe en 2007.
L'engagement dans la prière est au cœur de leur activité. Jusqu'au milieu du XXe siècle, les membres du chapitre devaient être présents quotidiennement dans la basilique pour prier les heures, être en adoration et participer aux célébrations liturgiques.
Aujourd'hui, le chapitre est surtout présent les dimanches et jours de fête, ou lors des célébrations avec le pape.
La réforme du chapitre de Saint-Pierre se déroule parallèlement à une réforme de l'organisation et du calendrier de la basilique Saint-Pierre. Le pape François a interdit les messes privées dans la partie supérieure de la basilique au début de l'année. Le cardinal Mauro Gambetti, le nouvel archiprêtre, veut aller plus loin et faire en sorte que seules deux messes par jour, en italien, soient diffusées par le service de communication du Vatican.