En 1257, saint Bonaventure est choisi pour être le supérieur des Frères mineurs. Dans ce poste, qu'il a occupé pendant 17 ans, il a apporté la paix et l'ordre. Son impact fut si grand qu'il est parfois considéré aujourd'hui comme le second fondateur des Franciscains.
En assumant cette fonction après une période d'expansion extraordinaire de l'ordre, saint Bonaventure s'est efforcé de préserver un esprit d'unité. Il a calmé la menace de dissensions internes nées des différences d'interprétation du message de saint François d'Assise. Au cœur de ce travail, il a compris que l'étude de la philosophie et de la théologie ne s'opposait pas à l'appel à la pauvreté qui était si central dans la spiritualité franciscaine.
Saint Bonaventure a proposé un texte unifié et rassemblé régissant la vie quotidienne des Frères Mineurs. Le texte fut accepté et ratifié en 1260 par le chapitre général de l'Ordre à Narbonne.
Désireux de présenter une image authentique de la vie et de l'enseignement de leur fondateur, il rassembla avec zèle des documents sur saint François d'Assise et entendit les témoignages de ceux qui l'avaient réellement connu. À partir de ces informations, il compila une biographie du saint qui fut adoptée comme biographie officielle par le chapitre général des Frères mineurs en 1263.
Saint Bonaventure a également écrit de nombreux traités mystiques et ascétiques, dont le plus célèbre est "Le voyage de l'âme en Dieu".
En 1273, il a été nommé par le pape Grégoire X cardinal et évêque d'Albano. Le pape lui demande également d'aider à préparer le deuxième concile œcuménique de Lyon, un événement ecclésial visant à rétablir la communion entre les Églises latine et grecque.
Saint Bonaventure travailla à la préparation du concile œcuménique, mais ne vit jamais son achèvement. Il est mort le 15 juillet 1274, alors que le concile était encore en session. Il a été canonisé en 1482 par le pape Sixte IV.
Lors de son audience générale du 3 mars 2010, le pape Benoît XVI a évoqué la vie de saint Bonaventure. Il a rappelé les grandes œuvres littéraires, artistiques, philosophiques et théologiques qui ont été inspirées par la foi chrétienne à l'époque où le saint a vécu.
"Parmi les grandes figures chrétiennes qui ont contribué à la composition de cette harmonie entre la foi et la culture, se détache Bonaventure, un homme d'action et de contemplation, de piété profonde et de gouvernement prudent", a déclaré le pape Benoît.
Le pape a appelé les fidèles à prendre note "du rôle central que le Christ a toujours joué dans la vie et l'enseignement de Bonaventure" et à imiter la manière dont "l'ensemble de sa pensée était profondément christocentrique."